Sentikių kūrimosi pradžia Lietuvoje – 1679 m. Kaip teigiama Degučių metraštyje, čia įsikūrė pirmasis sentikių emigrantas Trofimas Ivanovas. Pirmieji žinomi sentikių maldos namai dabartinėje Lietuvos teritorijoje buvo įkurti 1710 m. Puščios (Girelės) kaime (dab. Rokiškio r.). Iš Puščios kaimo 1819 m. šie maldos namai buvo perkelti į kaimyninį Bobriškio kaimą. Valdant carui Nikolajui I, suintensyvėjo sentikių persekiojimas Lietuvoje. XIX a. pradžioje buvo uždarytos visos kitos regiono cerkvės, tačiau Bobriškio (iki 1819 m. Puščios) bendruomenė ir jos šventykla nebuvo uždarytos. Matyt, toli nuo gyvenviečių, Sartų ežero pusiasalyje, įsikūrusi šventykla nepatraukė Rusijos valdininkų ir sinodinės cerkvės šventikų dėmesio. Bobriškis tapo vienu svarbiausių religijos centrų Šiaurės Lietuvoje. Tiksli cerkvės pastatymo data nėra aiški, tačiau žinoma (remiantis atsiminimais ir archyviniais šaltiniais), kad ji jau stovėjo XIX a. viduryje. Cerkvei būdinga Šiaurės Rusijos barokinių medinių cerkvių architektūra, matomos ir vietinės statybos tradicijos, dėl to ši cerkvė laikytina vienu įdomiausių religinių statinių Kriaunų apylinkėse turinčių didelę istorinę bei kultūrinę vertę. 2007 m. rugsėjo 27 d. Bobriškio cerkvė paskelbta valstybės saugoma ir įrašyta į Kultūros vertybių registrą.

2015–2019 m. Bobriškio sentikių cerkvė restauruota.